Blackfish forteller historien om Tilikum, en spekkhogger som drepte flere mennesker mens den var i fangenskap. Underveis viser filmen sjokkerende opptak og følelsesladede intervjuer for og utforske dyrets spesielle egenart, forstå hvordan det blir mishandlet i fangenskap, lære om livet til trenere og ikke minst om presset fra den millionsterke vannparkindustrien. Samtidig avsløres det hvor lite vi mennesker har lært av disse svært intelligente pattedyrene.