Peter Quill ble kidnappet av romvesener som barn og lever i dag som en romeventyrer. Etter å ha stjålet en mystisk kule som den mektige Ronan ønsker seg, oppdager Quill at han er målet for en ubarmhjertig dusørjakt. Ronans ambisjoner truer hele universet, og for å riste ham av seg blir Quill tvunget inn i en ustabil pakt med en gjeng uforsonlige vesener: Rocket - en våpenelskende vaskebjørn, Groot - et menneskeliknende tre, den mystiske og dødelige Gamora og den hevndrevne Drax the Destroyer. Men snart oppdager Quill verdien av kulen og hvilken fare den utgjør for kosmos, og han må gjøre sitt beste for å samle sine bøllete rivaler til et siste, desperat oppgjør - med galaksens skjebne i sine hender.