På overflaten virker Donnie Darko som en ganske normal amerikansk tenåring, men under overflaten lurer tvangstankene, og inne bak sitt intelligente ytre lever han i sin egen formørkede verden. Han inngår en pakt med sin usynlige venn Frank, som lover Donnie innsikt i verdens mysterier, men som til gjengjeld krever at Donnie skal avsløre voksenverdens hykleri ved å gjennomføre en rekke kriminelle handlinger.